Según la primera noticia biográfica documentada que poseemos, Tallis fue organista en el priorato de Dover, una pequeña comunidad, filial del monasterio benedictino de Canterbury, en 1532. Aunque el priorato de Dover era, probablemente, demasiado pequeño para mantener un coro profesional, es posible que contara de vez en cuando con un conjunto de voces masculinas. En cualquier caso, los vínculos con Canterbury habrían proporcionado a Tallis algunos contactos nuevos en el mundo de la música coral. Tallis debió de haber marchado de Dover en una fecha no posterior a 1535, pues el monasterio fue disuelto el otoño de aquel mismo año tras una visita de los inspectores del rey, y tuvo su siguiente empleo en la iglesia londinense de St Mary at Hill. Los documentos existentes muestran que ocupó su cargo en 1537-38, aunque no especifican en calidad de qué –si como organista o como cantante–. El nombramiento fue significativo para el desarrollo de su carrera, pues los músicos de St Mary at Hill mantenían tradicionalmente sólidas relaciones con sus homólogos de la Capilla Real, a quienes se solía recurrir para incrementar el coro parroquial en ocasiones especiales. El siguiente paso en la carrera de Tallis le llevó a ocupar un puesto en la iglesia abacial de los agustinos de Waltham, a unos 30 kilómetros al norte de Londres. Su ausencia en los registros de St Mary at Hill nos permite suponer que el traslado se produjo hacia el otoño de 1538.

La abadía de Waltham era una institución pudiente y mantenía un coro de cantantes profesionales en la llamada Capilla de la Virgen. Sin embargo, el puesto ocupado allí por Tallis fue breve en el tiempo, pues se hallaba en marcha la supresión de los monasterios, decretada por Enrique VIII. Clausurada en marzo de 1540, fue la última abadía disuelta, pero a diferencia de muchas otras no se refundó como catedral. Tallis recibió 20 chelines en concepto de sueldo, y una cantidad similar a modo de “recompensa”.

El priorato de Canterbury había sido ya disuelto y refundado como catedral secular, y es evidente que la música adquirió en él gran importancia. Es posible que, desde sus días de Dover, Tallis mantuviese algunos contactos que pudo utilizar para obtener un puesto, o tal vez su fama era ya tan grande que el capítulo catedralicio le mandó llamar. Sea como fuere, la carrera de Tallis siguió floreciendo, y al cabo de sólo dos años fue nombrado gentleman (cantor) de la Capilla Real. En la época Tudor, la Capilla Real fue la principal institución musical del país, y, tras haber sido nombrado para aquel prestigioso puesto, el músico permanecería en él durante las cuatro décadas transcurridas hasta su muerte, en 1585.