La première information sûre dont nous disposons est qu’en 1532, il tenait l’orgue du prieuré de Douvres, petite communauté fille du monastère bénédictin de Canterbury. Et si le Prieuré de Douvres était probablement trop modeste pour entretenir un chœur professionnel permanent, il est logique d’imaginer qu’il ait pu avoir un chœur occasionnel d’hommes. Le lien avec Canterbury a sans doute permis à Tallis d’entretenir certains contacts avec d’autres chœurs.

Son départ de Douvres ne peut guère se situer au-delà de 1535, puisqu’à la suite d’une visite des Commissaires du Roi le monastère fut dissous à l’automne de cette année-là. On le retrouve ensuite à Londres où il est engagé par The London Church of St Mary at Hill. Les registres de cette église montrent qu’il y a été employé entre 1537 et 1538, mais ils ne disent pas si c’est comme organiste ou comme chanteur. Cet emploi fut important pour la carrière de Tallis car les musiciens de St Mary at Hill avaient traditionnellement des relations étroites avec leurs collègues de la Chapelle Royale, et des musiciens de la Chapelle venaient renforcer le chœur de la paroisse en certaines occasions.

Il est ensuite engagé par l’église de l’Abbaye augustinienne de Waltham, à près de 20 miles au nord de Londres. De son absence dans les registres de St Mary at Hill on peut déduire que c’est à l’automne de 1538 que s’est produit ce changement de poste. L’abbaye de Waltham était une institution prospère qui entretenait pour sa Chapelle de la Vierge un chœur de chanteurs professionnels. Cet emploi ne dura cependant pas très longtemps car la dissolution des monastères entreprise par Henri VIII était en cours. En mars 1540 Waltham fut la dernière à disparaître, mais contrairement à beaucoup d’autres elle ne fut pas transformée en cathédrale. Tallis reçut vingt livres en guise de gages, et une somme du même ordre comme “récompense”.

Le Prieuré de Canterbury avait déjà été dissous et réorganisé en cathédrale séculière, et il est évident qu’on y accordait une grande importance à la musique. Peut-être Tallis avait-il conservé de l’époque de Douvres certaines relations dont il pouvait se servir pour promouvoir sa carrière, ou peut-être sa réputation était-elle déjà conséquente, toujours est-il que le Chapitre fit appel à lui.

Quoi qu’il en soit, sa carrière continua à progresser et ce n’est que deux ans plus tard qu’il est engagé comme Gentleman (chanteur) à la Chapel Royal. A l’époque des Tudor la Chapelle Royale était l’institution musicale la plus importante du pays, et une fois engagé à ce poste Tallis devait y rester pendant les quatre décennies suivantes, jusqu’à sa mort en 1585.